Le conte de la servante se déroule dans la première moitié des années 2000 en République de Gilead, une théocratie totalitaire établie par des fondamentalistes religieux ayant renversé le gouvernement démocratique des États-Unis. La nouvelle société de Gilead s'est installée dans ce qui était autrefois Cambridge, Massachusetts, une ville proche de Boston et abritant l'Université Harvard. À Gilead, le gouvernement contrôle strictement tous les aspects de la vie, impose des règles rigides et inflige de terribles punitions pour toute désobéissance.

La population est divisée en diverses castes, chacune portant des vêtements distinctifs. Les Marthas, ou domestiques, portent du vert, tout comme les gardes ou l'armée. Les épouses des hommes de la classe supérieure portent du bleu, tandis que les femmes mariées de la classe inférieure, appelées éconowives, portent des rayures. Les esclaves de la fertilité, connues sous le nom de servantes, portent du rouge. D'autres groupes incluent les tantes, responsables de la rééducation des femmes fertiles pour devenir des servantes, et les Eyes, espions du gouvernement.

Dans cette société, la sexualité est rigoureusement contrôlée et la fertilité est rare à cause de la pollution environnementale. Les servantes, comme Offred, la narratrice, sont des femmes fertiles assignées à fournir des enfants à des couples riches et infertiles. Cette pratique s'inspire vaguement des récits de l'Ancien Testament où la servante d'une femme conçoit un enfant avec le mari de cette femme, et l'enfant est élevé comme celui de la femme.

Offred est assignée au commandant et à sa femme, Serena Joy, pour remplir ce rôle. Elle vit dans la maison du commandant avec plusieurs autres serviteurs. Offred et le commandant sont tenus d'avoir des relations sexuelles chaque mois lorsque Offred est la plus fertile, dans l'espoir de concevoir un enfant pour le couple.

Chaque jour, Offred se rend au marché pour acheter des provisions, accompagnée d'une autre servante, Ofglen. Les servantes de Gilead sont renommées en fonction de leurs commandants, le préfixe "Of-" étant suivi du prénom de ces derniers. Ainsi, Offred signifie "de Fred". Le véritable prénom d'Offred n'est jamais révélé aux lecteurs, bien qu'elle y fasse souvent allusion comme faisant partie de son identité perdue. Lors de leurs sorties, Offred et Ofglen passent souvent devant le Mur, où les corps des contrevenants exécutés sont exposés pour dissuader toute désobéissance. Offred apprend par Ofglen l'existence d'un groupe de résistance clandestin appelé Mayday.

Le récit d'Offred est entrecoupé de flashbacks qui révèlent comment elle est arrivée dans sa situation actuelle. Les lecteurs doivent reconstituer ces fragments pour comprendre les événements tragiques de son passé. Environ trois ans avant le début de son récit, Offred menait une vie normale avec un mari, une fille, des amis, une éducation, un emploi et des opportunités. Mais lorsque le gouvernement démocratique des États-Unis a été renversé par les fondamentalistes religieux, la République de Gilead a pris le pouvoir. Offred pense que cette prise de contrôle a été facilitée par le fait que les gens prenaient leurs libertés pour acquises et ignoraient les injustices croissantes.

Avec l'instauration de Gilead, la société et les rôles de genre ont été radicalement et violemment transformés. Offred et son mari, Luke, ont tenté de fuir au Canada avec leur fille, mais ils ont été capturés et séparés. Leur fille a été enlevée et confiée à un couple riche. Offred a été rééduquée pour devenir une servante, tandis que le sort de Luke reste inconnu.

Dans sa vie actuelle, Offred lutte pour conserver son identité et ses souvenirs tout en naviguant dans les dangers de la société de Gilead. Elle se retrouve coincée entre la soumission imposée par l'État et le désir de retrouver sa liberté et sa famille.

Après plusieurs mois passés chez le commandant, Offred commence à avoir des rencontres secrètes avec lui à sa demande. Ces réunions se déroulent en dehors du cadre légal de leur relation. Lors de ces moments clandestins, ils discutent, lisent des livres (une activité strictement interdite pour les femmes à Gilead) et jouent au Scrabble. Parfois, le commandant lui offre des cadeaux, ce qui pousse Offred à se questionner sur les motivations de ces rencontres. Elle en conclut que le commandant, probablement ennuyé par sa femme Serena Joy et cherchant à croire que la vie des servantes est tolérable, trouve du réconfort dans ces moments de complicité.

Une fois leur relation secrète bien établie, le commandant emmène Offred dans un bordel illégal appelé Jézabel's, où des femmes sont forcées de travailler comme prostituées pour des hommes de haut rang. Cette visite renforce la perception d'Offred de la duplicité et de l'hypocrisie du régime de Gilead.

Cependant, le commandant ne détient pas tous les secrets du ménage. Lorsque Offred ne tombe pas enceinte du commandant, Serena Joy conçoit un plan en supposant que le commandant pourrait être stérile. Elle organise secrètement des rencontres entre Offred et Nick, un chauffeur qui travaille également chez le commandant. L'espoir est qu'Offred puisse tomber enceinte de Nick, évitant ainsi les soupçons des autorités.

Finalement, Offred et Nick commencent à se rencontrer en secret de leur propre initiative, développant une relation intime. Offred espère tomber enceinte pour éviter d'être punie pour son infertilité apparente. Leur relation, bien qu'elle soit initialement basée sur une conspiration orchestrée par Serena Joy, devient une échappatoire émotionnelle et physique pour Offred, lui offrant un répit temporaire de la répression constante de Gilead.

Lors d'une sortie quotidienne pour faire des courses, Ofglen révèle à Offred que ses rencontres secrètes avec le commandant ne sont pas aussi privées qu'elle le croyait. Ofglen l'encourage à utiliser cette proximité avec le commandant pour espionner et transmettre des informations à la résistance, connue sous le nom de Mayday. Cependant, Offred, qui commence à apprécier le petit degré de pouvoir et de contrôle qu'elle a gagné grâce à sa relation avec Nick, se montre réticente à aider la résistance.

La réticence d'Offred à s'engager activement devient tragiquement évidente lorsqu'elle et Ofglen assistent à une cérémonie violente. Lors de cette cérémonie, les servantes sont invitées à battre à mort un homme accusé de viol. Offred est profondément troublée par la participation zélée d'Ofglen. C'est alors qu'Ofglen lui révèle que l'homme n'est pas réellement un violeur, mais un membre de Mayday. Elle lui a infligé des coups plus forts pour abréger ses souffrances et lui éviter une agonie prolongée.

Peu de temps après, Offred apprend qu'Ofglen, voyant les autorités approcher pour l'arrêter, s'est suicidée pour éviter la torture et l'interrogatoire. Cette perte la plonge dans une réflexion sur sa propre situation. Les événements prennent une tournure encore plus dramatique lorsque Serena Joy découvre la relation illégale d'Offred avec le commandant et la confronte furieusement.

Alors qu'Offred se prépare à affronter les conséquences de ses actes, elle aperçoit une camionnette noire arriver, semblable à celle qui a précédé la mort d'Ofglen. Tandis que la confusion règne, Nick lui chuchote que les hommes dans la camionnette sont en fait des membres de Mayday venus pour l'aider. Dans un mélange d'incertitude et d'espoir, Offred choisit de leur faire confiance et monte dans la camionnette, sous les regards perplexes et angoissés du commandant, de Serena Joy et des autres domestiques.

L'histoire principale se termine sur cette note ambiguë, laissant le sort d'Offred incertain.

La dernière partie du livre, intitulée "Notes historiques sur The Handmaid's Tale", se déroule environ 150 ans plus tard. Cette section prend la forme d'une conférence donnée par un professeur, expliquant que l'histoire d'Offred a été reconstituée à partir de cassettes audio trouvées et transcrites. Ce contexte futuriste donne une perspective historique à l'histoire, soulignant la durabilité de la mémoire et l'importance de préserver les récits de résistance et d'oppression pour les générations futures.